在りし日の艦艇の魂を、その身に宿す少女、「艦娘」。 海の底より生まれくる敵性艦艇群「深海棲艦」と呼ばれる異形の敵に、唯一対抗できる存在である彼女たちは、人々と海を護るべく戦いの中に身を置いていた。 しかし、圧倒的な物量を誇る深海棲艦隊の前に、彼女たちは傷つき、あるいは斃れ、戦局は大きく傾きつつあった。 その中で、新たな艦隊に配属される駆逐艦「時雨」。 彼女が配属された新たな艦隊は「第一遊撃部隊」、その「第三部隊」（1YB3H）。だがその艦隊は、後方に配備されていた旧式戦艦「山城」「扶桑」、そして唯一艦の航空巡洋艦「最上」と駆逐艦四杯という、「寄せ集め」ともいえるような部隊だった。 残存戦力の総力を挙げた起死回生を企図した作戦の一翼として、主力部隊を援護するための囮にも見える任務で運命の海峡へと出撃に向かう「時雨」たち1YB3H。激しさを増す戦いの中で、彼女たちを待ち受けるものは——。

海を蹂躙する謎の敵「深海棲艦」。 在りし日の艦艇の魂を胸に抱き、その脅威に唯一対抗できる「艦娘」たち。 艦娘たちの拠点「鎮守府」の存亡をかけ双方が激突した「MI作戦」では特型駆逐艦「吹雪」の活躍もあり艦娘たちが勝利を収めたが、その激戦以降、彼女たちの戦いはますます熾烈なものとなっていた。 MI作戦の成功を足がかりに、鎮守府の戦力は南方の海域に進出。敵泊地の攻略を続け、その戦域を少しずつ拡大していた。 その中で新たな前線基地に集結し、次の作戦に備える艦娘たち。戦いを経て成長し、そして新たな戦力も加わり続けて作戦に成功を収め意気上がる彼女たちだったが、目標とする海域に重大な異変が発生していることが判明する。 そこで艦娘たちを待っているものとは――。

海を蹂躙する脅威、それが「深海棲艦」。 その脅威に対抗できるのは、 「艦娘」と呼ばれる在りし火の艦艇の魂を持つ娘たちだけーー。 深海棲艦に対向する艦隊の拠点、「鎮守府」。 そこは、多種多彩な艦娘が集い、 そして日々の演習などで切磋琢磨しながら、共同生活をする場所。 その鎮守府になる日、一隻の艦娘が着任する。 彼女は、特型駆逐艦ーー。 その名を「吹雪」。 「吹雪です！よろしくお願いします！」 吹雪の、そして艦娘たちの物語が今始まります。